Les pieuvres recâblent leur cerveau pour s’adapter aux changements de température saisonniers

“Nous pensons généralement que notre information génétique est fixe, mais l’environnement peut influencer la façon dont vous codez les protéines, et chez les céphalopodes, cela se produit à grande échelle”, explique l’auteur principal Joshua Rosenthal du Marine Biological Laboratory de Woods Hole, Massachusetts.

Par rapport aux mutations de l’ADN, qui permettent aux organismes de s’adapter au fil des générations, l’édition de l’ARN offre aux individus un moyen temporaire et flexible de s’adapter aux changements environnementaux. L’édition de l’ARN se produit dans l’arbre de la vie, mais le recodage de l’ARN – lorsque l’édition modifie la structure protéique ultérieure – est beaucoup plus rare, sauf chez les céphalopodes à corps mou comme les pieuvres et les calmars. Les humains ont des millions de sites d’édition, mais l’édition affecte les produits protéiques dans seulement ~ 3% de leurs gènes, alors que les céphalopodes coléoïdes ou “intelligents” recodent la majorité de leurs protéines neurales.

“Le recodage de l’ARN donne aux organismes la possibilité d’exprimer un carquois diversifié de protéines quand et où ils le souhaitent”, explique Rosenthal. “Chez les céphalopodes, la plupart du recodage concerne des protéines qui sont vraiment importantes pour le fonctionnement du système nerveux, donc la question naturelle est de savoir s’ils l’utilisent pour s’acclimater aux changements de leur environnement physique ?”

Pour répondre à cette question, l’équipe de recherche a exploré si les pieuvres subissaient une modification de l’ARN en réponse aux changements de température et si cette modification avait un impact sur la fonction de leurs protéines cérébrales. Dans la nature, les poulpes sont exposés à des changements de température qui peuvent se produire à la fois rapidement, par exemple, lorsqu’ils plongent à des profondeurs plus froides ou en cas d’upwelling, et lentement, lorsque les saisons changent.

L’équipe s’est concentrée sur les pieuvres à deux points de Californie (Octopus bimaculoïdes) — petites pieuvres brun jaunâtre qui arborent deux faux yeux bleus irisés sous leurs vrais yeux. Ces pieuvres vivent au large de la Californie et du Mexique, et leur génome a déjà été séquencé.

Pour déterminer si l’édition de l’ARN est associée à la variation de température, les chercheurs ont acclimaté des pieuvres adultes capturées dans la nature à des eaux chaudes (22 ºC) ou froides (13 ºC) dans des réservoirs du Laboratoire de biologie marine. Après plusieurs semaines, ils ont comparé les transcrits d’ARN des pieuvres acclimatées au froid et au chaud au génome pour rechercher des signes d’édition d’ARN sur plus de 60 000 sites d’édition précédemment identifiés.

“L’édition sensible à la température a eu lieu sur environ un tiers de nos sites – plus de 20 000 endroits individuels – donc ce n’est pas quelque chose qui se passe ici ou là ; c’est un phénomène mondial”, déclare le co-auteur principal Eli Eisenberg de l’Université de Tel-Aviv , qui a géré les aspects informatiques de l’étude. “Mais cela étant dit, cela ne se produit pas de la même manière : les protéines qui sont modifiées ont tendance à être des protéines neurales, et presque tous les sites sensibles à la température sont plus fortement modifiés dans le froid.”

Ils ont également remarqué que certains types de protéines neurales étaient plus susceptibles d’être sensibles à la température, par exemple, les protéines associées aux membranes cellulaires (qui sont elles-mêmes très sensibles à la température) et les protéines liant le calcium.

Ensuite, l’équipe a exploré la rapidité avec laquelle ces changements se sont produits. Travaillant cette fois avec des pieuvres juvéniles de la taille d’une vignette, les chercheurs ont progressivement chauffé ou refroidi les réservoirs – de 14°C à 24°C ou vice versa par incréments horaires de 0,5°C – sur une période d’environ 20 heures et ont mesuré l’étendue de Modification de l’ARN à plusieurs moments : avant le changement de température, immédiatement après la fin du changement de température et jusqu’à 4 jours plus tard. Ils ont été surpris par la rapidité avec laquelle l’édition de l’ARN s’est produite.

“Nous n’avions aucune idée de la rapidité avec laquelle cela peut se produire : si cela prend des semaines ou des heures”, explique le premier auteur Matthew Birk, qui a dirigé le projet en tant que boursier postdoctoral au Laboratoire de biologie marine et est maintenant professeur adjoint à l’Université Saint Francis. “Nous avons pu voir des changements significatifs en moins d’un jour, et en 4 jours, ils étaient aux nouveaux niveaux d’équilibre dans lesquels vous les trouvez après un mois.”

Ensuite, en collaboration avec Kristen Verhey de l’Université du Michigan et Roger Sutton de Texas Tech, l’équipe a exploré si ce recodage avait un impact sur la fonction de la structure des protéines. Ils se sont concentrés sur la kinésine et la synaptotagmine, deux protéines essentielles au fonctionnement du système nerveux, et ont comparé les versions éditées et non éditées de chaque protéine. Dans les deux cas, ils ont trouvé des preuves que le recodage produisait des changements structurels dans les protéines qui auraient un impact sur leur fonction.

Ils ont également montré que l’édition d’ARN sensible à la température se produit chez les poulpes sauvages en réponse aux fluctuations de température saisonnières. Les pieuvres sauvages capturées en hiver par rapport à l’été présentaient des schémas d’édition d’ARN sensibles à la température similaires à ceux observés en laboratoire. Cela était vrai non seulement pour les pieuvres à deux points de Californie, mais aussi pour la pieuvre à deux points de Verrill, étroitement apparentée (Poulpe bimaculatus), et les chercheurs soupçonnent que l’édition d’ARN sensible à la température se produit largement chez les autres pieuvres et calmars.

Des questions ouvertes demeurent sur la façon dont les pieuvres régulent cette édition d’ARN, et on ne sait pas pourquoi l’édition se produit plus fréquemment en réponse aux températures froides.

Ensuite, les chercheurs veulent explorer si les poulpes et autres céphalopodes utilisent le recodage de l’ARN pour s’adapter à d’autres variables environnementales, telles qu’une faible disponibilité en oxygène ou des environnements sociaux variés.

Cette recherche a été soutenue par la National Science Foundation, les National Institutes of Health et la United States-Israel Binational Science Foundation.