Moi, Holobionte : Êtes-vous une seule entité ou une communauté avec vos microbes ?
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On commence à peine à comprendre notre relation avec des millions de compagnons qui sont avec nous. Les bactéries, les microbes et d’autres voyageurs qui nous accompagnent et nous aident dans certaines tâches. L’Holobionte désigne ces relations aussi étroites que complexes. Mais avec vos microbes, êtes-vous une seule entité ou une communauté ?
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Les cigales sont peut-être des insectes nuisibles, mais elles sont spéciales à certains égards. D’une part, ces insectes ont l’habitude d’émerger après un nombre premier d’années (7, 13 ou 17). Elles se nourrissent également exclusivement de la sève des plantes, qui est étonnamment pauvre en nutriments. Pour compenser cette carence, les cigales dépendent de deux souches différentes de bactéries qu’elles gardent cloisonnées dans des cellules spéciales et qui leur fournissent des acides aminés supplémentaires. Les trois partenaires, les cigales et les deux types de microbes ont évolué de concert et aucun n’a pu survivre seul.
Sommaire
L’Holobionte
Ensemble, ces organismes constituent ce que l’on appelle un holobionte : une combinaison d’un hôte et de tous les microbes qui y vivent.1 2 Le concept a pris son essor dans la biologie au cours des 10 dernières années, car nous avons découvert de plus en plus de plantes et d’animaux sont accompagnés d’une ménagerie de voyageurs internes et externes. Certains micro-organismes s’entretuent avec des toxines tandis que d’autres libèrent des enzymes et des nutriments au profit de leurs voisins. Alors qu’ils se disputent l’espace et la nourriture, les microbes cohabitant ont des effets sur la nutrition, le développement, le système immunitaire et le comportement de leurs hôtes. Les hôtes, pour leur part, peuvent souvent manipuler leur microbiote résident de nombreuses manières, généralement via le système immunitaire.
Vous êtes vous-même en train de grouiller de bactéries, d’archaea, de protistes et de virus et vous pourriez même transporter des organismes plus importants tels que des vers et des champignons. Alors, est-ce que vous êtes un holobionte ou simplement une partie ? Êtes-vous une entité multispécifique, composée de quelques morceaux d’humains et de certains éléments microbiens ou êtes-vous simplement des éléments humains, avec une frontière certes floue entre vous et vos minuscules compagnons ? La direction future de la science médicale pourrait très bien dépendre de la réponse.
Notre relation avec les micro-organismes
La théoricienne évolutionniste américaine Lynn Margulis, qui a popularisé la théorie de la symbiose, a inventé pour la première fois le terme holobionte en 1991.3 4 Elle s’intéressait aux associations à long terme étroitement intégrées telles que celles des lichens qui sont constitués de champignons associés à des algues. Margulis pensait qu’il y avait une analogie étroite entre un ovule et un spermatozoïde réunis pour former un nouvel organisme et la réunion de deux espèces pour former un nouveau consortium symbiotique, qu’elle a appelé un holobionte.
Margulis a fait valoir que les interactions au sein d’un holobionte ne sont pas trop différentes du cycle de vie des organismes sexuellement reproducteurs. Les partenaires sont des ensembles intégrés qui meurent et se reproduisent. Mais au lieu d’envoyer des cellules minuscules pour se reproduire, les holobiontes envoient des organismes individuels de différentes espèces. Dans cette optique, lorsque les biologistes ont commencé à utiliser le terme dans les années 1990, ils l’ont appliqué à quelques organismes (généralement deux). Mais le mot a pris une place très différente dans les mains du biologiste américain des récifs coralliens, Forest Rohwer, et de ses collègues, qui ont défini un holobionte comme hôte et tous les micro-organismes associés.5
L’holobionte des coraux
Deux protagonistes ne suffisent pas à expliquer le succès évolutif des coraux. Ils sont constitués d’amas de polypes, de minuscules choses qui se déplacent avec juste quelques tentacules et une gueule sans dents. Les polypes de corail se reproduisent en se clonant eux-mêmes, puis se collent pour former de grandes colonies, soutenues par un squelette façonné conjointement. Les coraux les plus spectaculaires travaillent main dans la main avec les algues photosynthétiques qu’ils hébergent dans leurs propres cellules. Les algues fournissent des nutriments via la photosynthèse, tandis que le corail donne aux algues à la fois de la nourriture et de la protection. Et ces petits polypes simples ne mettent pas fin à leurs relations symbiotiques. Les coraux ne possèdent pas un système immunitaire compliqué pour repousser les agents pathogènes. À la place, ils semblent cultiver sélectivement des bactéries utiles ou bénignes, qui évincent les microbes nuisibles. Les coraux produisent également du mucus qui semble pouvoir piéger les phages, des virus qui infectent et tuent uniquement les bactéries. Un ennemi d’un ennemi est un ami, après tout.
Rohwer et ses collègues, ignorant l’idée de Margulis, ont introduit le terme holobionte pour saisir la dynamique de la physiologie des coraux. En conséquence, au début des années 2000, la littérature scientifique contenait deux définitions contrastées. L’un d’eux a sélectionné une paire symbiotique semblable à un organisme qui s’est reproduit tandis que l’autre a identifié une communauté écologique de microbes indexée sur un hôte.
Bataille sur la définition d’un holobionte
Pendant un certain temps, la définition écologique a prévalu. Mais la conception physiologique des holobiontes chez Margulis a été revitalisée à la fin des années 2000 dans le cadre d’une nouvelle théorie : celle de la théorie de l’hologénome de l’évolution.6 Les partisans ont fusionné les deux versions de l’holobionte en quelque chose d’un peu plus conceptuellement chargé. Sur ce point de vue, la notion écologique d’holobionte (l’hôte et tous ses microbes résidents) se voit attribuer des propriétés supplémentaires. C’est une entité suffisamment cohérente pour avoir son propre hologénome, composé du génome de l’hôte et de tous les génomes microbiens.7 Une implication majeure de cette théorie est que la sélection naturelle n’agit pas seulement sur le génome des organismes individuels : elle agit sur l’hologénome des holobiontes, considérés comme des unités uniques pouvant évoluer au niveau de l’holobionte.8
Aujourd’hui, les chercheurs s’engagent dans un débat acharné sur les forces qui façonnent les holobiontes et les systèmes hôte-microbiome. Ils peuvent être grossièrement divisés en deux factions, l’écologique et l’évolutionnaire. Du point de vue écologique, les holobiontes sont considérés comme des écosystèmes complexes et dynamiques, en constante évolution par les interactions individuelles de bas en haut. Donc, vous faites partie d’un holobionte. Mais cela s’oppose à l’évolutionnaire, qui projette les holobiontes en tant qu’entités de niveau supérieur apparentées à des organismes ou à des unités de sélection, et estime qu’elles sont globalement de haut en bas. Sur ce point de vue, vous êtes un holobionte.9
L’approche évolutionnaire et écologique de l’holobionte
Les points de vue écologiques et évolutifs donnent des prévisions très différentes sur la façon dont un holobionte changera avec le temps. La théorie de l’évolution prédit que les parties d’une unité de sélection auront tendance à coopérer : sacrifier leurs propres intérêts pour le bien de l’ensemble. La théorie écologique, en revanche, prédit la concurrence et l’exploitation : les parties ne coopéreront que dans la mesure où cela leur sera bénéfique. Pensez aux différences entre une colonie de fourmis et un assortiment hétéroclite d’insectes luttant contre des ressources rares.
Une vue dominante en médecine considère le corps comme un champ de bataille où les envahisseurs sont nocifs et doivent être exterminés. Mais dans un écosystème, il n’y a pas de méchants, juste des espèces jouant des rôles différents. Si le bilan écologique des holobiontes est vrai, un hôte humain ressemble davantage à un habitat à gérer, le juste équilibre et la compétition entre les différents types de microbes étant une considération importante. Ce qui compte comme sain peut dépendre du type de services que nous souhaitons pour notre écosystème associé. Si les microbes d’un holobionte ressemblent davantage à des fourmis dans une colonie ou à des gènes d’un génome, ils font partie d’un ensemble intégré plus vaste. Nous pouvons donc nous attendre à des partenaires co-adaptés stables vivant ensemble à travers les générations d’holobiontes.
Cependant, la version évolutive des holobiontes nous donne des raisons de nous en tenir à une version élargie de l’image de la médecine ‘nous contre eux”. C’est juste que maintenant nous avons quelques autres alliés de notre côté dont nous devons nous occuper. Le cadre évolutif pourrait également fournir une justification aux demandes de retour à un paléomicrobiome existant avant l’alimentation moderne, car cela contribuerait littéralement à renvoyer une partie de nous-mêmes.
Dans l’état actuel des choses, les preuves s’appuient fortement sur une interprétation plus écologique des holobiontes. La plupart des partenaires s’unissent à chaque génération et n’interagissent pas de la manière nécessaire à une intégration de haut niveau dans des groupes d’organismes. La barre théorique pour faire cette transition est élevée, et le dépasser sera rare. Mais cela varie potentiellement d’holobionte à holobionte. Il y a encore un long chemin scientifique à parcourir, car les chercheurs commencent à découvrir la vie secrète et les effets complexes des microbes sur le développement, le comportement et l’évolution de leurs hôtes.
Traduction d’un article sur Aeon par Derek J Skillings, biologiste et philosophe des sciences à l’université de Pennsylvanie.
